De (Herv.) Der Aa-kerk (Akerkhof 2) is een basilicale kruiskerk met vijfzijdig gesloten koor en kooromgang en een hoge, tussen de zijbeuken ingebouwde westtoren. Ter vervanging van een kapel kwam rond 1250 een romano-gotische kerk tot stand, gewijd aan Maria en St.-Nicolaas.
Van deze kruiskerk bleven delen van het muurwerk van schip en transept bewaard. Het huidige koor met omgang kwam in twee fasen tot stand in de eerste helft van de 15de eeuw; vrijwel gelijktijdig met - en in vorm gelijkend op die van de Martinikerk.
De vergroting en verhoging van schip en transept werd waarschijnlijk rond 1465 voltooid. In tegenstelling tot de Martinikerk bleef hier wel de basilicale opbouw behouden.
De consistorie met verdieping tegen de zuidzijde van het koor kwam in het eerste kwart van de 15de eeuw als sacristie tot stand en is later ingrijpend gewijzigd. Langs de zuidzijde van het koor staat verder een lage aanbouw uit 1653, die blijkens de jaartallen op de ingang is vergroot en verbouwd in 1678 en 1787.
Poortjes bij de westelijke zijbeuktraveeën dragen het jaartal 1711 van het herstel na het instorten van de toren. Aan de noordzijde is een poortje gedateerd 1808.
De kerk werd in 1795 openbaar verkocht en was een tijd in gebruik als exercitieplaats. Rond 1950 is aan de noordzijde van het koor een aanbouw geplaatst.
De kerk is in twee fasen gerestaureerd (1976-'83 en 1987-'88) onder leiding van P.L. de Vrieze.Het interieur van de kerk wordt overdekt door kruisribgewelven. Er zijn gewelf- en muurschilderingen uit verschillende perioden; de fraaiste zijn die van de gewelven in transept en schip met voorstellingen van het lijden en de verrijzenis van Christus (eind 15de eeuw). De ronde zuilen van het koor zijn versierd met maniëristische cartouche-schilderingen en boven de zuidingang van het transept bevindt zich een eveneens 17de-eeuws cartouche met rol- en bladwerkdecoraties rond een bijbeltekst (Johannes 17:3). Tussen de zuilen van het koor vormen een door Gerrit Gerrits vervaardigd houten poortje (1673) en een neogotisch, grotendeels opengewerkt natuurstenen scherm de scheiding met de kooromgang. De omgang wordt aan beide zijden bij het transept afgesloten door dubbele deuren (1603) met daarboven een houten schotwerk (1782). In het middenstuk vormt een voor de Raad bestemd galerijgestoelte (1643) de scheiding tussen transept en koor.
Tot de inventaris behoren verder onder meer een rijk gesneden preekstoel en doophek (1672), beide vervaardigd door Jacob Thomas, een in twee etages uitgevoerde Gedeputeerdenbank (laatste kwart 17de eeuw) en een officierenbank in Lodewijk XIV-stijl (1754). Het hoofdorgel werd in 1699-1702 door Arp Schnitger gebouwd voor de Academiekerk en in 1815 hierheen overgebracht en gewijzigd door J.W. Timpe (1815-'16). Bij de overplaatsing kreeg de door Allert Meijer ontworpen orgelkast nieuw snijwerk en nieuwe beelden van de hand van M. en A. Walles. Nieuwe wijzigingen volgden in 1830 en in 1857 (P. van Oeckelen).
Verder bevat de kerk een orgelkast met frontpijpen en klaviatuur van een uit circa 1640 stammend orgel van A. Verbeeck uit de Broederenkerk te Bolsward; deze is in 1991 in de Der Aa-kerk geplaatst. De kerkvloer bevat veel 17de- en 18de-eeuwse grafzerken. De consistoriekamer heeft een schouw uit 1777.
De huidige toren is in feite de derde kerktoren van de Der Aa-kerk. De oorspronkelijke toren ging na een blikseminslag in 1671 verloren, waarbij ook het kerkdak en het orgel werden vernield. De kort daarop naar plannen van Abraham de Cock vernieuwde toren stortte in 1710 spontaan in. Het voor de herbouw door de Amsterdamse timmermeester Roelof Germeling gemaakte ontwerp werd door stadsbouwmeester Allert Meijer gewijzigd. Deze classicistische toren werd uiteindelijk in 1718 voltooid. De onderbouw heeft geblokte hoeklisenen over de volle hoogte.
De hoge bovenbouw met dubbele open lantaarn heeft vloeiende contouren, die worden bewerkstelligd door uitzwenkende steunberen in combinatie met de bolvormige bekroning van de onderste geleding en de concave spits. Boven de toreningang zit een herdenkingstekst voor de herbouw. In de toren hangen drie klokken uit 1714, gegoten door Jan Crans.
