Gebouwd naar een ontwerp van F.W. van Gendt en H.P. Vogel in 1883 op initiatief van de Vereeniging Toneelgebouw.
In 1916 ging het gebouw in eigendom over naar de gemeente Groningen en werd de Vereeniging tot Exploitatie van den Stadsschouwburg opgericht, die in 1958 werd omgezet in een stichting. In 1977 werd de Stadsschouwburg samen met De Oosterpoort ondergebracht in een gemeentelijke dienst. Sinds 1976 was de Stadsschouwburg toen al gesloten vanwege ‘ernstige gebreken in de bouwkundige staat van het toneelhuis’. Op 27 april 1984 ging de grondig verbouwde schouwburg weer open met een optreden van de Parijse groep Urban Sax. H.M. Koningin Beatrix verrichtte op 16 mei de officiële opening met de musical Een beest is een beest is een beest.
Er ontstonden verhitte discussies over de plafondschildering van Irene Verbeek. Na WOII werd de directie van de Stadsschouwburg achtereenvolgens gevoerd door H.J. Waage (1949-1953), R. van der Horst (1953-1971), Ton Post (die ook het initiatief nam tot het zelf opzetten van producties, te beginnen met Waark en uiteindelijk het veld moest ruimen na het lk, Jan Cremer-debacle, 1971-1985), Jacques van Veen (1986-1997), Pim van Klink als interim (1997-1998), Thom van der Goot (sinds 1998).
