Wegdorp, ontstaan op een zandrug temidden van veen- en kleigebieden en voor het eerst genoemd in 1291. Dicht bij een sprong in de Hoofdweg, ter plaatse van een breukvlak in de zandrug, verrees in de 16de eeuw de Fraeylemaborg.
Ten zuiden hiervan kwam rondom de kerk een tweede kern tot ontwikkeling. De in de 16de eeuw vlakbij aangelegde 's-Graveschans werd in 1568 hersteld maar groeide niet uit tot een permanente schans.
Voor een betere ontwatering van het gebied groef men in 1652-'59 het Slochterdiep, dat pas in 1928 aan het uiteinde van een haven werd voorzien. Na de Tweede Wereldoorlog kreeg het dorp aan de noordoostzijde een uitbreidingswijk; het wegdorp zelf werd beschermd gezicht.
Slochteren kreeg landelijk bekendheid toen in 1959 in de omgeving aardgas werd gevonden.
